Novedades en la investigación sobre la enfermedad de dilatación del proventrículo en psitácidos

Dr. David Waugh
Director, Loro Parque Fundación

La enfermedad de dilatación del proventrículo (PDD) es una enfermedad progresiva y frecuentemente fatal de psitácidas en cautividad en todo el mundo. La enfermedad se caracteriza por la infiltración de linfocitos, histiocitos y células plasmáticas (infiltración lymphohistioplasmacítica) del sistema nervioso central y periférico que conduce a la disfunción gastrointestinal y el desgaste asociado, así como síntomas neurológicos. PDD es una de las enfermedades más amenazantes para los loros. Se ha encontrado en cerca de 60 especies pertenecientes a 20 géneros diferentes de psitácidas, y también en algunas especies de aves no psitácidas. Desde su primera descripción en 1978, varios virus (adenovirus, virus del herpes, poliomavirus, virus de encefalitis equina este y oeste, paramixovirus tipo 1 y 3) se han propuesto como el agente etiológico (causal) de la enfermedad, pero no fue probada para ninguno de estos agentes virales.

En 2008, dos grupos de investigación independientes en Israel y los EE.UU. identificaron un nuevo género de la familia Bornaviridae en los loros que habían muerto a causa de PDD. Este es un virus ARN (ácido ribonucleico) de cadena simple que se llama bornavirus aviar (ABV), y fue identificado inicialmente con cuatro cepas distintas. Otros informes de infecciones de ABV loros afectados por PDD se originaron en por lo menos otros seis países. Además, los resultados de las dos primeras infecciones experimentales de un pequeño número de Ninfas (Nymphicus hollandicus) y Pericos barranqueros (Cyanoliseus patagonus) proporcionan evidencia del papel causal de ABV en el desarrollo de PDD. También es importante tener en cuenta que las infecciones ABV también fueron encontradas en loros sin signos clínicos de PDD.

Al mismo tiempo, Loro Parque Fundación comenzó a financiar la investigación de PDD y ABV por las universidades de Giessen y Leipzig, que tienen una larga historia de investigación sobre los bornavirus en general. Estos estudios sobre la etiología viral y el desarrollo de PDD en psitácidas, con especial atención a ABV, se llevaron a cabo principalmente por la Dra. Ursula Heffels-Redmann, con la orientación del Prof. Michael Lierz, ambos en Giessen. Los veterinarios de Loro Parque también participaron en la investigación, cuyos resultados han sido publicados recientemente* y se presentan en forma resumida en este artículo.

Esta investigación incluyó con un total de 1.442 aves vivas y 73 aves muertas de 215 colecciones de aves en Alemania, Dinamarca, España, Italia y el Reino Unido, las cuales fueron probadas para la infección ABV por cuatro métodos diferentes. La mayoría de las aves fueron los loros pertenecientes a 54 géneros diferentes de la Psittacidae. Dentro de esta familia, las aves de 33 géneros diferentes resultaron positivas para ABV. En 16 de estos géneros, la infección ABV se demostró por primera vez. ABV es una infección generalizada en la población de psitácidas en cautividad en Europa. Ciertas especies amenazadas de loros se ven afectadas, pero en un grado tan bajo que en estas poblaciones cautivas parece ser controlable la infección ABV.

Los investigadores informan que ABV es el agente causal de PDD, como lo demuestra el análisis estadístico de los resultados en las aves infectadas naturalmente, así como mediante la reproducción de la enfermedad cuando ABV puro, aislado de aves confirmadas con PDD, se inoculó en un ave sana y susceptible. Tales infecciones experimentales no mostraron diferencias significativas entre las rutas de inoculación intracerebral e intravenosa. Sin embargo, confirmaron que ABV induce diferentes sucesos de infección en psitácidas infectadas de forma natural y experimental. El primero de ellos, es el desarrollo de la enfermedad clínica que lleva a la muerte, donde el ave muestra síntomas gastrointestinales, síntomas neurológicos o ambos. Un segundo suceso, podría ser una muerte súbita; y, la tercera posibilidad, es la infección subclínica en que ABV es detectable por las pruebas, pero el ave no muestra síntomas ni signos fácilmente discernibles. Sin embargo, la investigación no deja ninguna duda de que ABV induce alteraciones en el ave, en los niveles macro y microscópicos, que son típicas de los loros con (de las infecciones naturales y experimentales) y sin (infección experimental) signos clínicos de PDD.

Las pruebas utilizadas en la investigación revelan antígeno y ARN de ABV que se detecta en casi todos los tejidos, pero principalmente en el cerebro, ojos, médula espinal, proventrículo y la molleja de las aves afectadas. Además, ABV infeccioso puede ser aislado del cerebro y la retina (tejido fresco) de todas las psitácidas afectadas por PDD, ya sea por infección natural o experimental.

La infección de ABV resulta en el desprendimiento del virus a través del buche y la cloaca, a partir de entre 21 y 71 días post-infección, después de la infección experimental. ABV también induce la producción de anticuerpos anti-ABV en la sangre, a partir de entre 7 y 63 días post-infección, después de la infección experimental, y en los fluidos corporales. Sin embargo, los investigadores han confirmado que el desprendimiento del virus ABV y el desarrollo de anticuerpos en los loros infectados muestran grandes diferencias en el grado y la duración, que se agrupan en cuatro situaciones:

1. Desprendimiento fuerte y constante del virus y altos títulos (niveles) de anticuerpos- asociada con el desarrollo de PDD y la muerte, o la infección subclínica de larga duración con el posible riesgo de PDD clínica. 2. Desprendimiento inconstante del virus y los títulos bajos de anticuerpos - asociada con una larga infección subclínica. 3. Sólo el desprendimiento inconstante del virus o sólo los títulos bajos de anticuerpos - asociada con una larga infección subclínica. 4. Desprendimiento bajo del virus y / o títulos de anticuerpos sólo en la primera prueba - relacionada con la posibilidad de infección abortada.

La investigación también revela que incluso si un ave tiene anticuerpos específicos contra ABV, estos no impiden el desarrollo de la enfermedad clínica. La transmisión horizontal de ABV de loro a loro fue probada por la infección de un ave, previamente no infectada, en contacto con aves infectadas experimentalmente. Con la posibilidad de complicar el manejo de la enfermedad, los investigadores encontraron que la transmisión de ABV por vía vertical es muy probable, como lo demuestra la detección de ARN de ABV en dos huevos de loros (con embriones) de los padres infectados por ABV. La transmisión de ABV a través de los animales vector puede ser posible. Sesenta y tres muestras de diferentes especies de insectos y reptiles fueron investigadas y se detectó ARN de ABV en un nivel bajo en las heces de un lagarto y una cucaracha. Se necesitan más investigaciones para saber si esta baja carga viral es suficiente para la transmisión de ABV a las psitácidas susceptibles. Doce aves no psitácidas pertenecientes a cinco géneros resultaron negativas para la infección ABV.

Con respecto al control de ABV, los resultados muestran que una vacuna inactivada de ABV es poco probable como medida adecuada en el control de la enfermedad. Lo más probable es que ABV sea una enfermedad relacionada con la reacción inmune y la vacunación podría incluso provocar la producción de los síntomas clínicos en las aves infectadas.

Pruebas combinadas de hisopos de buche y de cloaca, más el suero, para el diagnóstico de la infección ABV en loros vivos, revelaron que el desprendimiento del virus y la producción de anticuerpos coincidieron en tan sólo una quinta parte de las aves positivas, por lo que el examen de estas tres muestras se recomienda para el diagnóstico fiable de ABV. En los grupos afectados, las pruebas repetidas de las aves aparentemente negativas es muy recomendable para obtener una mayor fiabilidad en el diagnóstico de la infección ABV. En colecciones no reproductivas de psitácidos, la separación de los ejemplares infectados de los no infectados puede ser suficiente para la prevención de la transmisión del virus entre los aviarios de una colección. En lo que respecta a la posible transmisión vertical, el apareamiento de las aves ABV-positivas, la incubación de sus huevos y la cría de los pichones artificialmente y separados hasta dar negativo, puede ser una opción para ciertos proyectos de cría. Además de la separación de psitácidas infectadas y no infectadas por ABV, la limpieza mejorada (especialmente la eliminación regular de las heces y del polvo dentro de intervalos cortos) y la desinfección en las colecciones de loros son medidas importantes para la prevención de la mayor propagación del virus entre los aviarios de una colección por los vectores inanimados (por ejemplo, contenedores de comida) y animados (por ejemplo, los seres humanos).

* Heffels-Redmann U, Enderlein D, Herzog S, Herden C, Piepenbring A, Neumann D, Müller H, Capelli S, Müller H, Oberhäuser K, Gerlach H, Kaleta EF, Lierz M. (2011) Occurrence of avian bornavirus infection in captive psittacines in various European countries and its association with proventricular dilatation disease. Avian Pathol. 40 (4):419-26.

Fotos: (Autor: foto 1 – Loro Parque Fundación; fotos 2 – 8 – Universidad de Giessen)


1.Descubierto por primera vez en guacamayos, PDD se conocía como el síndrome de agotamiento del guacamayo


2.Un hisopo de la cloaca es un aspecto importante de las pruebas de ABV


3.Extracción de una pequeña muestra de sangre para la prueba del suero


4.La necropsia de una Nymphicus hollandicus 60 días después de la infección con ABV, que muestra la dilatación del buche debido a la estasis del tracto gastrointestinal.


5.La dilatación del proventrículo y el intestino llenos de granos no digeridos en una Nymphicus hollandicus 60 días después de la infección por ABV.


6.Lesiones histológicas típicas de PDD: infiltración linfohistiocítico en nervios y ganglios de: (a) proventrículo, (b) molleja, (c) cerebro


7.Detección de antígeno ABV (fosfoproteína) mediante la tinción con anticuerpos marcados con pigmento marrón oscuro (tinción inmunohistoquímica): en (a) molleja y (b) cerebro


8.Inmunofluorescencia en células infectadas debido a la unión específica de anticuerpos ABV (químicamente ligados a un tinte fluorescente) con el virus